Mit seinem Kumpel Sonic sowie Tails lebt Knuckles (Stimme im Original: Idris Elba) nun bei den Wachowskis in Montana. Doch er ahnt, dass der kleine Ort nicht seine wahre Heimat auf der Erde bleiben kann. Er muss etwas für sich finden. Da bietet sich die Möglichkeit, zum Mentor des stellvertretenden Sheriffs Wade Whipple (Adam Pally) zu werden und diesen auf einen Road-Trip zu einem Bowlingturnier in Nevada zu begleiten. Doch die Guardian Units of Nations (G.U.N.) will ihnen einen Strich durch die Rechnung machen, denn dort ist man weiterhin daran interessiert, die Kraft von Knuckles für finstere Zwecke zu nutzen. Die Agent*innen Mason (Scott “Kid Cudi” Mescudi) und Willoughby (Ellie Taylor) heften sich so an die Fersen des knallroten Wesens und seines menschlichen Begleiters Wade. Sie arbeiten dabei im Auftrag eines mysteriösen alten Weggefährten von Dr. Robotnik, der sich nur The Buyer (Rory McCann) nennt.

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